Nach der Königsberg und vor der Köln lief am 20. August 1927 das dritte Kriegsschiff namens Karlsruhe vom Stapel. Die Taufrede hielt der Karlsruher Oberbürgermeister Finter, während der eigentliche Taufakt von Frau Köhler, der Witwe des am 4. November 1914 gefallenen Kommandanten der SMS Karlsruhe, Fregattenkapitän Erich Köhler, vollzogen wurde. Mit der Überführungsfahrt von Kiel nach Wilhelmshaven am 15. Oktober 1929 unter Werftflagge wurden die Werftprobefahrten abgeschlossen. Die Indienststellung der Karlsruhe erfolgte am 6. November 1929 in Wilhelmshaven unter dem Kommando von Fregattenkapitän Lindau.
Die Karlsruhe unterschied sich vor allem durch den zweistöckigen Vormarsleitstand von ihren Schwesterschiffen; er diente der Ausbildung von Artillerieoffizieren.
Der Kreuzer wurde von Mai 1930 bis Juni 1936 für die Inspektion des Bildungswesens der Marine fast ausschließlich als Schulschiff für Offizieranwärter auf fünf ausgedehnten Reisen durch alle Weltmeere eingesetzt. Bei der fünften Ausbildungsreise von 1935 bis 1936 traten bei der Überfahrt von Japan nach den Vereinigten Staaten während eines mehrtägigen Orkans so schwere Schäden auf, dass das Schiff Anfang April 1936 in San Diego ein Reparaturdock anlaufen musste. Mit dieser Reise war für die Karlsruhe der Dienst als Schulschiff beendet. Mit Wirkung vom 1. Juli 1936 wurde das Schiff den Aufklärungskräften und damit seiner eigentlichen Bestimmung zugeteilt. Während des Spanischen Bürgerkrieges wurde die Karlsruhe im Januar/Februar und im Juni 1937 zu Einsätzen in spanischen Gewässern befohlen. Sie patrouillierte in den Küstengewässern von Spanien und Portugal, ansonsten blieben diese beiden Reisen ohne besondere Ereignisse.
Schon bei früheren kleinen Umbauten wurden u.a. mehrfach Deckshäuser geändert, der vordere Mast entfernt und durch eine Stenge oben am Gefechtsmast ersetzt (1931), die Antennenspieren an beiden Seiten des hinteren Schornsteins durch einen Teleskopmast ersetzt (1935).
Um Strukturmängel und das daraus folgende schlechte Seegangsverhalten zu verbessern, wurde sie am 20. Mai 1938 vorläufig außer Dienst gestellt und anschließend in der Kriegsmarinewerft Wilhelmshaven umgebaut. Das Schiff wurde um 1,60 m verbreitert und stärker gepanzert. Der Vormarsleitstand verlor ein Stockwerk, die Schornsteine erhielten Kappen, der hintere wurde verkürzt und erhielt einen Dreibeinmast, neue Kräne wurden eingebaut. Die seitlichen Säulen auf Höhe des hinteren Schornsteins, an denen die vier großen Scheinwerfer befestigt waren, wurden entfernt, die Scheinwerfer in Maße an beiden Schornsteinen versetzt. Bei Kriegsausbruch waren die Umbauaarbeiten noch nicht beendet, und erst am 13. November 1939 konnte die Karlsruhe wieder in Dienst gestellt werden, um zunächst Erprobungen durchzuführen.
Mit einer neuen und noch unzureichend ausgebildeten Besatzung nahm das Schiff dann im April 1940 am Unternehmen Weserübung teil. Unter dem Kommando von Kapitän zur See Rieve hatte der Kreuzer die Aufgabe, die Landung deutscher Truppen in Kristiansand zu sichern.
Auf dem Rückmarsch im Skagerrak gelang am 9. April gegen 19.58 Uhr dem britischen U-Boot Truant ein Torpedotreffer. Beide Maschinen, die elektrische Anlage, das Ruder und die Lenzmittel wurden außer Betrieb gesetzt. Das Schiff zeigte sehr schnell Schlagseite und begann zu sinken. Gegen 21.00 Uhr stieg die Besatzung auf die Torpedoboote Luchs und Seeadler über. Als das Schiff bis zur Schanz weggesackt war, gab Kapitän Rieve dem Torpedoboot Greif den Befehl, den Kreuzer durch Torpedoschuss zu versenken. Dieser Befehl wurde um 22.50 Uhr ausgeführt, zwei Torpedos wurden abgeschossen und trafen die Karlsruhe, welche auf der Position ♁58° 4′ N, 8° 4′ O nahe bei Kristiansand sank.
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